Chakotay igazságérzete azt követeli, hogy adja fel Csillagflottás karrierjét és álljon be a Maquis-k közé 2370-ben. Ezen döntése folytán véletlenül a Delta Kvadránsba kerül és újra magára ölti a Csillagflotta egyenruhát 2371-ben, amikor csatlakozik a USS Voyager megmaradt legénységéhez Janeway kapitány elsőtisztjeként.

Nem volt könnyű ez a döntés Chakotay számára, de ez az egyetlen módja annak, hogy hazajuttassa legénységét. A Voyageren töltött első évben Chakotay szembekerül mind korábbi legénységével, mind pedig Janeway-jel, miközben mindenki azért küzd, hogy békésen éljenek együtt.

Seska, aki korábban az ő legénységébe tartozott és akihez gyöngéd szálak fűzték különösen nagy problémát jelent számára, mivelhogy egy ellenséges csapatot vezetett a Voyager ellen és azzal zsarolja Chakotayt, hogy az ő gyermekét hordja. Ez hamisnak bizonyul, de az igazság kiderítése során majdnem véget ér a Voyager hazafelé tartó útja és Chakotay is megváltozik.

Amikor 2372-ben Chakotay és Janeway úgy tűnik, hogy életük végéig a Delta Kvadráns egy bolygóján marad, akkor értik meg emberként és nemcsak tiszt társukként egymást. Amikor visszatérnek a hajóra a parancsnoklás könnyebben meg tudják osztani.

Chakotay továbbra sem habozik ellentmondani a Janeway által kigondolt terveknek. Chakotay gyakorlatias elméje számára Janeway szigorú ragaszkodása az Elsődleges Irányelvhez, a Borgokkal kötendő szövetség a 8472-es faj ellen és számos egyéb terv a katasztrófát sejteti. Mindent megtesz, hogy támogassa parancsnokát, de néha Tuvokhoz fordul tanácsokért Janeway elmeállapotával kapcsolatban. Azonban Janeway cselekedetein keresztül Chakotay feléleszti hitét a Csillagflottában és elveiben és végül megbékél azzal a Föderációs politikával, mely indirekt módon felelős volt apja haláláért.

Chakotay mélyen hisz amerikai őslakos indián örökségében, mely szerint a család nagyon, nagyon fontos. Azonban Chakotay legsötétebb félelme az, hogy megőrül, akárcsak nagyapja. Ez a téma gyakran feltűnik vízióiban.

Chakotayt nagyon közeli barátság fűzi Janewayhez, de ez nem akadályozza meg abban, hogy komoly kapcsolatba kerüljön 2373-ben az ex-Borg Riley Frazier-rel, vagy Kellin-nel a Ramurai nyomkövetővel 2374-ben, vagy rövid flörtölésbe kezdjen Valerie Archer-rel a 8472-es fajból 2375-ben. Nagyon szereti a kapitányt, de van egy határ, amit nem lép át.