John Sheridan 2259 január 8-án vette át a Babylon 5 parancsnokságát, miután Jeffrey Sinclar parancsnokot más beosztásba helyezték.

Babylon 5-re való helyezése elött az Agamemnon cirkálóval a mélyűrben végzett járőr szolgálatot. Sheridan volt Santiago elsőszámu jelölteje a Babylon 5 élére, Sinclair helyére.

Befolyásos diplomata fiaként, Sheridan már fiatalon megtanult kiállni magáért és azért, amiben hitt. Mindig is nagy hazafi volt, a Földerőhöz is annak reményében csatlakozott, hogy valami módon változást hozhat honfitársai életében. Van egy testvére: Elizabeth.

Közvetlenül a dilgar háború előtt lépett a Földerő szolgálatába, ezen kívül részt vett a Marson kitört lázadás leverésében is. A Földerőnél eltöltött ideje alatt olyan sok különféle beosztásba került, hogy már a felére sem emlékszik. A kiképzése után beleszeretett Elizabeth Lochley-ba akit feleségül is vett, de mivel mindkette vezető tipusok ezért sokat veszekedtek és 3 hónap után (békével) elváltak. Karrierjének kezdetén Jack Maynard kapitány alatt szolgált a Hold-Mars őrjáraton, majd az Io melletti térkapuhoz helyezték át, ahol először dolgozott együtt Susan Ivanovával.

A földi-minbari háborúban, mint a Lexington cirkáló parancsnoka, sikerült elpusztítania a minbarik vezérhajóját, a Fekete Csillagot (Black Star), úgy, hogy aknákat helyezett el egy aszteroida mezőben és csapdaként használta fel a sérült hajót. Annak ellenére, hogy a háború alatt ez volt a Földerő egyetlen igazi győzelme, a minbarik úgy érezték, hogy tisztességtelen módon nyerte meg az ütközetet, éppen ezért Sheridant Csillaggyilkosnak (Starkiller-nek) nevezik.

A Babylon 5-ön eltöltött első hónapjai alatt, nehezen tudott hozzászokni új beosztásához, és később is gyakran áhítozott vissza egy csillaghajó kapitányi székébe.

Sheridan életét beárnyékolja második feleségének, Annának elvesztése, aki az Icarus nevű kutatóhajón dolgozott, amelyet egy addig ismeretlen, Z'ha'dum nevűbolygó felfedezésére küldtek. Mindez 2257-ben történt.

Sheridan gyerekkorától kezdve állandó kíváncsisággal szemlélte a világot. 21 éves korában találkozott a Dalai Lámával, azóta is folyamatos érdeklődést tanúsít mindenféle vallás és idegen faj iránt. Ragaszkodik ahhoz, hogy 24 órával minden új megbízás előtt üdvözlőbeszédet tartson. Folyamatosan információkat gyűjt különféle titkos szervezetekről és tervekről, valamint gyakran mesél elcsépelt vicceket. Szereti a narancsot és a baseballt. Beszél néhány szót draziul.

2260-ban volt felesége Anna előkerült Z'ha'dum-ról és elvitte oda Sheridan-t, hogy hallgassa meg az Árnyak nézőpontját is. John elment, bár tudta, hogy mi fog történni. Jóslata bekövetkezett és meghalt. Kosh tanácsára (akinek egy része benne élt) beugrott egy szakadékba, mivel nem akarta, hogy az árgyak őt is átalakítsák mint feleségét. Z'ha'dum mélyén egy Lorien nevű idegen életenergiát adott neki és feltámasztotta. Lorien 20 évre elegendő energiát adott neki.

Sheridan elkezdte szervezni az árnyak elleni, háborút. A különböző fajokat különböző módszerekkel mind csatasorba állította. De ez sem lett volna elég az elsők elűzésére. Lorien segítségére is szükség volt. Végül a kérdés "diplomáciai" úton rendeződött. Az elsőknek az volt a feladata, hogy a fiatalabb fajokat terelgessék. Ez a feladatkör már megszűnt ezért nincs szükségük egyikőjükre sem. Ez elsők belátva, hogy nincs mit tenni Loriennel együtt távoztak a peremvidékre.

Az elsők elűzése után Sheridan nekikezdett a Föld felszabadításának. Létrehozott egy külön hírcsatornát, hogy az emberek ne csak a Clark elnök által irányított ISN propagandát hallgassák. Egyszer csak betelt a pohár, a sok ártatlan ember lemészárlása miatt és elkezdte a hadjáratot. A háború során apját elfogták (Garibaldi segítségével), hogy felhaszálják az ő elfogására. Ez sikerrel is járt, de ahogy az árnyak is megmondták: nem érnek el azzal semmit, ha csak őt távolítják el, mert mindig lesz aki a helyére áll. Így is történt és Sheridan "távollétében" Ivanova vezette a flottát. Végül Garibaldi segítségével kiszabadították a Földerő karmai közül és a végső csatában a Mars és a Föld ellen már ő irányította a flottát.

A Föld megmentése és felszabadítása után le kellett mondjon katonai rangjáról és ki kellett lépjen a haderőtől. Delenn elkezdte szervezni a Csillagközi Szövetséget és miután Sheridan "munka" nélkül marad, a többi faj beleegyezésével őt választották a szövetség elnökének. A Babylon 5-re történő visszaút során összeházasodott Delenn.